打电话的是佑作学生时代的好友，两人已经很多年没有联络了。好友告诉佑作，学生时代一直喜欢着佑作的女孩雪子（须藤温子 饰）如今身患不治之症，时日无多了，好友希望佑作能够在雪子临死之前去探望她，了却她的心愿。就这样，佑作乘上了返回老家的火车，仔细算一算，他离开家乡已经28年之久了，此时的佑作并不知道，这趟返乡之旅将会改变他的命运。
与此同时，来自国外的红发学生明日香（宫村洋子配音）和玲博丽（林惠美配音）一分为二，以姐妹身份出现，给Ikari真嗣的学校生活带来了巨大的变化。此外，原作中高大帅气的原型也将以娇小可爱的形象作为学院的一部分出现在动画中。该动画以《新世界福音战士》中的人物为原型，取代了原作沉重严肃的氛围，描绘了轻松愉快的校园生活。制作团队首次采用3D Q版设计，搭配逼真的背景和2D拼接，创造出多样化的绘画风格。
津场木葵（东山奈央 配音）表面看来只是一个平凡的大学二年级女生，实际上从祖父那里继承了能够看见妖怪的力量。祖父过世之后，葵忽然在某一天被召唤到了名为“天神屋”旅馆之中，这座旅馆坐落在妖魔鬼怪聚集的隐世之中。
