在东京皇家酒店电梯内死亡的年轻非裔男子被发现后，警方展开调查，并从死者遗体中得知他的名字叫约翰尼，推断他未来的目的是寻找生母。根据各种线索，警方赶到某温泉，发现其线人已被杀害。
这部电影改编自TYPE-MOON制作的文字冒险游戏《命运/昼夜》。这是游戏的Seven‘s Feed路线，缩写为“HF”或“Sakura Line”，是该系列所有三部作品动画剧场版的最后一章。
在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
