为了帮助小灰鸡找到自己的家，角落小伙伴们开始了绘本世界里的旅程。
电影版的舞台是在梅志夫离开该部门两年后。被调到冈山县濑户的美池夫开始为这位历史上最年轻的防卫大臣的受伤负责。在调查事件背景——“宙斯盾”舰相撞事件期间，由于航行内容属于国家机密，“传宗刀”的“授权发射”无法使用。
故事发生在位于关东南部的川神市，春天来临，万物复苏，平凡的少年直江大和（神谷浩史 配音）来到了川神学园，准备在这里开始全新的校园生活。刚刚开学，校园里是一副欣欣向荣的热闹景象，在这里，大和会遇见怎样有趣的伙伴，又会发生怎样有趣的故事呢？ 活泼开朗，古灵精怪的川神百代（浅川悠 配音）、四肢发达，头脑简单的川神一子（友永朱音 配音）、温文尔雅，温柔大方的黛由纪江（后藤邑子 配音）、外冷内热，坚强韧性的椎名京（冰青 配音），心高气傲，绝不认输的克丽丝蒂安妮·弗里德里希（伊藤静 配音），围绕在大和身边的，正是这些性格迥异但同样善良正直的美少女们。
